Trabalho realizado no Departamento de Biomecânica, Medicina e Reabilitação do Aparelho Locomotor da Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto-USP e Centro de Ciências das Imagens e Física Médica do Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto-USP.
1. Mestre em Ortopedia pela Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto-USP.
2. Professor Associado do Departamento de Biomecânica, Medicina e Reabilitação do Aparelho Locomotor, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto-USP.
Endereço para correspondência (Correspondence to): José B. Volpon, Rua São José, 655 - 14010-160 - Ribeirão Preto, SP, Brasil. Tel./fax: (16) 633-3063. E-mail: jbvolpon@fmrp.usp.br
A embriogênese do sistema esquelético surge a partir do mesoderma e das células da crista neural. Nos ossos longos do esqueleto apendicular ocorre ossificação do tipo endocondral que tem início no final do período embrionário(1). As epífises são formadas inicialmente por cartilagem, que irá, com o tempo, diferenciar-se em três regiões distintas, que são a cartilagem articular, a placa de crescimento e a porção restante, onde irá desenvolver-se o núcleo secundário de ossifica-ção(2), cujo processo está intimamente associado à invasão vascular(3).
A vascularização da epífise proximal do úmero em crianças é proveniente das artérias circunflexas anterior, posterior e média(3), embora não haja consenso em qual das artérias circunflexas seria a mais importante(4,5). A inervação da região metaepifisária proximal do úmero é originária de ramos dos nervos axilar e subescapular. Nervos e vasos penetram juntos nas epífises pelos canais cartilaginosos, formando complexos neurovasculares(6).
A ossificação do núcleo secundário, contudo, não é um processo uniforme, especialmente na fase inicial e nas fases de crescimento rápido. Podem aparecer vários pequenos focos de ossificação, ao invés de apenas um, que, ulteriormente, irão aglomerar-se em um núcleo único, maior, que também pode permanecer com aspecto heterogêneo e apresentar mar-gens irregulares(7).
Dos núcleos secundários de ossificação, o mais estudado é o proximal do fêmur pela importância que ele representa, principalmente na análise das displasias do quadril ou afecções adquiridas como as infecções. Entretanto, o desenvolvimento da epífise proximal do úmero é, também, importante porque, primeiro, ainda não se tem o seu processo seqüencial completamente determinado e, segundo, porque ele pode estar afetado em seqüelas de processos infecciosos ou por afecções neurológicas, comuns na região.
Assim, é interessante caracterizar o desenvolvimento desse núcleo, principalmente no recém-nascido e na criança mais jovem. Por essa razão este estudo incluiu, nos seus objetivos, análises qualitativas e quantitativas da região do ombro de crianças, desde a fase perinatal até o quarto mês de vida, utilizando a ultra-sonografia.
MATERIAL E MÉTODOS
Foram incluídos neste estudo 99 crianças do gênero masculino, oriundas do berçário e do Ambulatório de Puericultura do Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo, examinadas no período de janeiro de 2001 a setembro de 2002. Não foi feita restrição quanto à raça. Nessa população foi realizado o exame ultra-sonográfico da epífise proximal do úmero direito. Foram incluídas no estudo apenas as crianças que não apresentavam nenhuma afecção conhecida que pudesse comprometer o desenvolvimento ósseo normal.
Os sujeitos do estudo apresentavam peso corporal entre o percentil 10 e 90, usando-se para isso a tabela de peso segundo a idade gestacional adotada pelo Departamento de Pediatria do Hospital. A avaliação dessas crianças incluiu o tempo de gestação, peso, raça e a idade de nascimento, que foi estimada pelo método de Capurro(8) e, nas crianças pré-termo, pelo método de Ballard(9). Foram incluídas crianças hígidas compreendidas na faixa etária de recém-nascidas com 31 semanas de gestação até o quarto mês de vida pós-natal.
Os exames ultra-sonográficos foram realizados com aparelho Aloka SSD-1100 Flexus, transdutor linear de 7,5mHz ou o aparelho Acuson, modelo Aspen Advanced, com transdutor linear de alta resolução de 7,5 a 10,0mHz. Para realização do exame o sujeito foi colocado em decúbito dorsal ou decúbito lateral esquerdo, inicialmente com membro superior direito estendido ao lado do corpo, em posição anatômica e, na seqüência, com movimentos de abdução e flexão até 90º, sendo realizados cortes longitudinais e transversais do ombro direito. Foram padronizados, para a análise, cortes nos planos coronal, sagital e frontal.
A análise qualitativa dos exames incluiu a avaliação dos contornos, da ecotextura, da morfologia da epífise e o alinhamento da epífise em relação à metáfise, além da presença ou não de núcleo de ossificação secundário no interior da epífise.
A análise quantitativa incluiu a medida dos diâmetros da epífise cartilaginosa nos três planos de corte e a medida do núcleo secundário, quando presente, no seu maior eixo. As-sim, para a epífise, no plano coronal foi obtido o diâmetro látero-lateral (LL); no plano sagital, o diâmetro ântero-poste-rior (AP); e, no plano transversal, o diâmetro craniocaudal (CC).
Com os dados desses diâmetros nos três planos foi possível obter o volume da epífise proximal, com o uso da fórmula da constante do elipsóide, já utilizada para cálculo de volume de outras estruturas, cujo aspecto assemelha-se a um ovóide(10,11).
Volume = LL x AP x CC x 0,52
LL, AP e CC correspondem aos diâmetros da epífise cartilaginosa nos planos coronal, sagital e transversal, respectivamente.
Análise estatística
A análise estatística foi feita para correlacionar as diferentes variáveis estudadas com a presença ou não do núcleo de ossificação secundário de ossificação da epífise proximal do úmero.
Para as variáveis idade e peso foi utilizado o teste de Mann-Whitney e, para as demais variáveis, o teste t de Student, ado-tando-se, em todas as comparações, p < 0,05 como nível de rejeição.
As variáveis diâmetro látero-lateral e diâmetro ântero-pos-terior foram comparadas entre si pelo teste t de Student; não foram encontradas diferenças entre elas. Assim, para a análise foi usado apenas o diâmetro látero-lateral.
A análise multivariada foi realizada para verificar qual o comportamento das variáveis quando se levava em consideração sua presença, a influência que exerceram entre si e como isso afetou a variável dependente (ossificação), e também para detectar quais foram as variáveis que exerceram um efeito predominante sobre ela. Para isso foi usada a técnica de análise de regressão logística, que permite a exclusão da variável com menor influência sobre o modelo.
Portanto, de maneira sucessiva foram eliminadas as variáveis volume e altura da epífise, idade e peso da criança.
RESULTADOS
A avaliação ultra-sonográfica qualitativa dos ombros evidenciou boa visualização das partes moles, com identificação do tecido subcutâneo e das estruturas musculotendíneas adjacentes, embora, devido às pequenas dimensões, a avaliação isolada de cada músculo e tendão tenha sido difícil.A borda óssea do úmero, a glenóide e o processo coracóide foram facilmente identificados, qualquer que fosse a idade. Os componentes cartilaginosos do acrômio e do processo coracóide criaram janelas acústicas adicionais, que facilitaram a identificação das estruturas em qualquer plano.
A epífise proximal do úmero foi facilmente identificada em todos os casos, apresentando contornos sempre bem definidos e formato de estrutura ovóide. A epífise esteve alinhada perfeitamente com a metáfise do úmero, em todos os planos longitudinais e em todas as posições do braço (fig. 1). No plano transversal a epífise apresentou aspecto mais esférico.
Na interface da epífise com a metáfise foi possível identificar uma linha hiperecóica na porção mais superficial separando as duas partes, que se encontravam sempre bem alinhadas em todos os planos e posições. A borda metafisária do úmero mostrou-se hiperecóica em todos os casos. A ecotextura epifisária foi discretamente heterogênea, ecogenicidade pouco menor que a da musculatura adjacente (figs. 1 e 2).
O menor peso de criança em que se observou a presença do núcleo de ossificação foi de 2.300g; a criança mais pesada sem o núcleo de ossificação tinha 5.220g. Esse núcleo, quando presente, estava localizado na porção póstero-medial da epífise, apresentando inicialmente aspecto linear, tornandose grosseiramente ovóide com o crescimento; a partir do momento em que apresentou uma sombra acústica posterior, seu aspecto ficou mais curvilíneo (fig. 2).
A representação da percentagem de ossificação por faixa etária está indicada na tabela 1. O menor núcleo identificado mediu 0,15cm e o maior, 0,65cm. A sombra acústica posterior só aconteceu em núcleos iguais ou maiores que 0,4cm e esteve presente em todos os núcleos de ossificação secundários com tamanho igual ou maior que esse.
A biometria da epífise proximal do úmero mostrou altura variando entre 0,65 e 1,0cm. O diâmetro variou entre 0,8 e 2,0cm e o volume da epífise oscilou entre 0,3 e 2,0cm3. A menor altura de epífise em que se notou o núcleo de ossificação foi de 0,75cm e a maior altura em que não houve ossificação foi de 0,90cm.
A análise estatística comparando os valores dos diâmetros ântero-posterior e látero-lateral, nas diferentes idades, não mostrou diferença entre eles, de modo que utilizamos, para a análise, apenas o diâmetro látero-lateral (LL), ou seja, o diâmetro obtido no plano coronal. O menor diâmetro LL onde foi visualizado o núcleo de ossificação mediu 1,45cm e o maior diâmetro, sem o núcleo, 1,72cm.
A percentagem de ossificação em relação ao diâmetro LL está indicada na tabela 2. A evolução do diâmetro LL em relação à idade está mostrada na figura 3; o quadrado do índice de correlação entre elas foi de 0,636.
O menor volume em que foi observada a presença do núcleo de ossificação secundário foi de 0,84cm3; o maior volume em que não foi observado tal o núcleo foi de 1,45cm3. A figura 4 mostra a correlação da idade e o desenvolvimento do núcleo, com r2 = 0,667.
A análise de regressão logística permitiu calcular que, com base apenas no valor da variável diâmetro látero-lateral, "acer-tam-se" 74,2% dos casos de presença do núcleo de ossificação secundário; essa percentagem corresponde à medida LL do núcleo de 1,56cm.
A título de comparação foi calculado o índice de acerto para um modelo, utilizando-se todas as variáveis, obtendo-se 78,4%; portanto, apenas 4% maior do que o acerto obtido com o uso apenas do diâmetro látero-lateral.
DISCUSSÃO
De todos os exames de imagens disponíveis atualmente, provavelmente o ultra-som seja o mais indicado para ser realizado em crianças muito jovens, quando a intenção é a avaliação de estruturas cartilaginosas. A radiologia convencional teria o inconveniente de não mostrar as partes não ossificadas ou não calcificadas, além de utilizar radiação ionizante, o que também acontece com a tomografia computadorizada. A ressonância magnética é um exame mais demorado e que exige imobilidade da pessoa, sendo necessária a sedação, no caso de crianças, além do alto custo.
O ultra-som é um exame rápido, bem tolerado pelas crianças, com excelente capacidade de avaliação das estruturas não ossificadas, além de ser de baixo custo e de existirem aparelhos de fácil transporte, que permitem a realização desse exame em diferentes locais. Seu principal inconveniente é a necessidade de um médico treinado para sua realização.
A visualização de ecos de alta amplitude nas epífises de ossos longos de fetos, em exames ultra-sonográficos, tem origem no início da década de 80, com a identificação do núcleo proximal do fêmur(12). Ulteriormente, vários estudos realizados em quadris de crianças definiram claramente a capacidade do ultra-som em mostrar a ossificação da epífise proximal do fêmur antes que ela fosse visível em radiografias(12,13).
Em nosso trabalho foi possível identificar núcleos secundários de até 1,5mm de tamanho, o que está em acordo com a capacidade do ultra-som em detectar estruturas a partir de 1 a 2mm (14,15).
O núcleo de ossificação das epífises pode ser avaliado não apenas quanto ao seu surgimento ou não, mas também em relação ao seu aspecto, tamanho e padrão de crescimento.
A comparação entre o período de aparecimento do núcleo de ossificação secundário da extremidade proximal do úmero no presente trabalho, em relação à radiografia convencional(16,17), mostrou uma capacidade de identificação desta estrutura no presente estudo até a 38a semana de gestação e em crianças com menos de 3.000g, quando os núcleos são menores e menos densos. A partir da 38a semana e em crianças pesando entre 3.000 e 4.000g, os índices de ossificação são semelhantes tanto pela ultra-sonografia, quanto pela radiografia, embora esta última tenha a desvantagem de não mostrar a porção cartilagínea.
Nosso trabalho também permite inferir que o crescimento do centro de ossificação faz-se de maneira linear, notando-se lento crescimento do diâmetro ao longo das semanas e gradativa alteração em seu formato de linear para globular e, em seguida, assumindo aspecto curvilíneo, com sombra acústica posterior, nos núcleos de ossificação com 4mm ou mais, aspecto semelhante ao já observado no núcleo de ossificação da epífise proximal do fêmur(13).
O aparecimento dos núcleos de ossificação das epífises de ossos longos tem sido correlacionado, ao longo dos anos, principalmente com a idade pré ou pós-natal da criança, o peso, o gênero e com doenças sistêmicas ou regionais, como no caso da displasia congênita do quadril(17,18,19,20,21,22). A inclusão, neste trabalho, de variáveis relacionadas às dimensões da epífise estudada mostrou pela análise estatística que dados da própria epífise podem ser os mais importantes para correlacionar com o aparecimento ou não do núcleo de ossificação secundário. Além de serem dados objetivos, de fácil obtenção, o que evita dificuldades que, em alguns casos, há para determinar a idade correta da criança.
Nesse aspecto, em face do baixo índice de correlação do volume e tamanho da epífise com a idade, um importante achado em nossos resultados foi o estabelecimento de parâmetros que melhor se correlacionassem com a presença do núcleo de ossificação. Melhor que peso ou idade, a própria mensuração do núcleo representada pelo diâmetro látero-lateral ou pelo diâmetro ântero-posterior sugere que o mesmo deveria estar presente ou não. Com base nesses dados pode-se inferir que a epífise com diâmetro látero-lateral maior do que 1,56cm deve apresentar o núcleo de ossificação. Isso facilita a análise frente a um caso específico, quando se suspeita de alguma afecção de base que poderia estar presente e afetando a ossificação.
Os aspectos das partes moles e da epífise cartilaginosa encontrados neste estudo estão em total acordo com as descrições da literatura(15,23).
CONCLUSÕES
A ultra-sonografia pós-natal com transdutor linear de alta resolução permitiu avaliação adequada da anatomia normal das estruturas que compõem a região do ombro de crianças. O núcleo de ossificação secundário proximal do úmero foi evidenciado como uma estrutura ecogênica e seu aspecto variou conforme o seu tamanho e a idade.
O diâmetro látero-lateral foi o melhor parâmetro de medida da epífise umeral para a correlação com a idade de aparecimento do núcleo de ossificação secundário.
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