a Departamento de Ortopedia, Santa Casa de São Paulo, São Paulo, SP, Brasil
b Serviço de Ortopedia e Traumatologia, Hospital Israelita Albert Einstein, Universidade Federal de São Paulo (Unifesp), São Paulo, SP,Brasil
c Instituto de Ortopedia, Hospital das Clínicas, Faculdade de Medicina, Universidade de São Paulo (USP), São Paulo, SP, Brasil
d Escola Paulista de Medicina, Universidade Federal de São Paulo (Unifesp), São Paulo, SP, Brasil
Introdução
O ligamento cruzado anterior (LCA) é uma das estruturasmais importantes para a estabilização da articulação do joe-lho e um dos ligamentos mais frequentemente lesionadosdurante as atividades esportivas.1Produz grande incapaci-dade para o membro e também problemas em longo prazo,como a osteoartrite.2Mesmo após a reconstrução cirúrgica ea reabilitação, podem permanecer déficits significativos rela-tivos, por exemplo, à força muscular dos extensores e flexoresdo joelho.
3A fraqueza muscular após a lesão do LCA gera desequi-líbrios entre músculos agonistas e antagonistas durante omovimento de flexoextensão do joelho que, frequentemente,dificultam a reabilitação de indivíduos que passaram pelo pro-cedimento de reconstrução de LCA. Assimetrias persistentesna razão de torque entre extensores e flexores do joelho nessasituação mostram quão relevante é a tentativa de identificare reverter as causas da fraqueza muscular persistente apóslesão e reconstrução do LCA.
Diversos fatores devem ser considerados para arecuperação da força flexoextensora do joelho após a lesão doLCA. As principais estão relacionadas à arquitetura musculare à integridade da origem e da inserção musculares, além daeficácia da atividade neural que chega à placa motora.
Os fatores neurais, particularmente, estão relacionadoscom a eficácia da ativação das unidades motoras durante acontração muscular. É sabido que quanto maior o número deunidades motoras recrutadas por um estímulo, maior tambémserá a força muscular resultante por ele gerada.7Biomecani-camente, a eficiência neuromuscular é calculada pela relaçãoentre a quantidade de estímulo neural e a capacidade degeração de força de um músculo.
8Assim, as relações entre momento de força muscular ea integral do sinal de eletromiografia (IEMG), considerada amelhor variável para descrever a intensidade do efeito neuro-muscular durante uma atividade muscular mantida, têm sidousadas para estimar a eficiência neuromuscular (ENM),9-11que pode ser interpretada como a capacidade de um indi-víduo gerar momento de força em relação ao seu nível deativação muscular.8Não obstante, estudos que envolvemarquitetura muscular e análise eletromiográfica têm demons-trado maior facilidade de medição e, principalmente, melhorreprodutibilidade dos resultados nos músculos vasto lateral(VL) e bíceps femoral (BF) em relação aos seus agonistas,12,13que os torna representantes adequados do comporta-mento dos grupos musculares extensor e flexor do joelho,respectivamente.
O retorno às atividades normais ou esportivas após areconstrução de LCA normalmente ocorre após o sexto mêsde pós-operatório.14Entretanto, em geral é a partir da sextasemana pós-operatória, em protocolos acelerados, e décimasegunda semana pós-operatória, em protocolos conservado-res, que os pacientes iniciam cargas em cadeia cinética abertae submetem o LCA a maiores tensões.14,15Apesar disso, nãoexistem muitos dados sobre o estado da eficiência neuromus-cular nesse estágio de reabilitação.
Assim, este estudo buscou analisar a força muscular ea IEMG para obter a eficiência neuromuscular dos múscu-los vasto lateral (VL) e bíceps femoral (BF) em pacientes comlesão de LCA em dois momentos: 1) na fase pré-operatória e2) na fase pós-operatória, dois meses após o procedimento dereconstrução cirúrgica do LCA.
Materiais e métodos
A amostra foi composta de 12 indivíduos, do sexo masculino,com média de 29,27 ± 6,90 anos, que apresentavam lesão deLCA unilateral e que, após a avaliação pré-operatória, fizeramprocedimento cirúrgico para reconstrução do LCA e trata-mento fisioterapêutico. O procedimento cirúrgico foi feito pelomesmo ortopedista com o uso dos tendões dos músculossemitendíneo e grácil como enxerto, fixados no fêmur pelosistema de Rigidfix®e na tíbia com parafuso de interferênciaabsorvível, para todos os indivíduos. O estudo foi aprovadopreviamente pelo comitê de ética local, conforme parecer155/2012-CEP (CAAE 06519712.4.0000.0107).
No período pós-operatório os pacientes foram, desde a altahospitalar até a reavaliação de dois meses, acompanhadospor fisioterapeutas especialistas, com sessões periódicas de60 minutos, duas vezes por semana.
Protocolo de avaliação
O protocolo de avaliação foi feito na fase pré-operatória e doismeses após o procedimento cirúrgico. A coleta dos dados,referentes à força muscular e eletromiografia (EMG), foi feitabilateralmente.
As avaliações de força ocorreram no Laboratório dePesquisa do Movimento Humano (Lapemh) do Centrode Reabilitação Física (CRF) da Universidade Estadual do Oestedo Paraná (UNIOESTE), em uma estrutura própria para essefim, com o sujeito sentado sobre uma mesa extensora alta como quadril a 90?de flexão e sem que existisse contato entre afossa poplítea e a mesa e/ou contato dos membros inferiorescom o solo. Após o posicionamento adequado, uma célula decarga de 200 kgf acoplada à parede do laboratório foi ajustadaao tornozelo do paciente por meio de uma tornozeleira inex-tensível, de forma que o vetor de força foi exercido sempreem 0?em relação ao eixo da célula de carga. Nessa posição,em que havia restrição do movimento do joelho, os pacien-tes eram instruídos a fazer a série de contrações isométricasvoluntárias máximas (CIVM).
Durante a execução das CIVM, em extensão e flexão do joe-lho, a articulação era posicionada a 60?de flexão (0?= extensãototal do joelho). A posição do joelho foi determinada com auxí-lio de um flexímetro e todos os testes foram gravados em umacâmera de vídeo convencional (Panasonic, NV-GS180), posi-cionada perpendicularmente a 1,5 m de distância alinhada àfossa intercondilar do joelho, para coletar imagens do membroinferior no plano sagital durante as CIVM.
Para determinação do ângulo articular do joelho nas ima-gens gravadas, antes da realização das contrações foramfixados três marcadores de 5 mm de diâmetro nos membrosinferiores: no trocânter maior do fêmur, na linha interarticulardo joelho e no maléolo lateral do tornozelo. Os dados de vídeoforam coletados com 30 Hz pelo software VirtualDub v.0.9.11e para que se pudesse avaliar com precisão a real posiçãoarticular foi usado o software Kinovea (v.0.8.15).
Foram feitas três repetições de CIVM, em cadeia cinéticaaberta, com manutenção de 5 s de contração e intervalos de120 s de repouso, em cada sentido do movimento (extensãoe flexão). Sempre nas avaliações os pesquisadores forneciamcomando verbal de incentivo para estimular os pacientesdurante a contração isométrica.
Os dados analógicos referentes à EMG e à força foram obti-dos com um sistema de coleta de dados biológicos de 12 canais(BioEMG 1100, Lynx, Brasil), por meio do programa AqDados(LynxAqDados v. 7.2), que tinha ainda um canal com dados deum sistema de sincronismo de luz que também era coletadopela câmera de vídeo, para identificação do momento em queera atingido o pico de força. Como preparação para a coleta dosdados de EMG, a pele foi tricotomizada e posteriormente limpacom álcool 70. A EMG foi coletada com eletrodos de superfí-cie descartáveis posicionados nos ventres dos músculos vastolateral (VL) e bíceps femoral (BF) em disposição bipolar.
Análise dos dados
Para obtenção dos dados de EMG limitou-se o intervalo de 0,25s anterior e posterior ao pico de força. Em seguida os sinaisforam retificados e filtrados (passa-banda de 10 a 500 Hz, But-terworth de terceira ordem) para obtenção do valor da integraldo sinal EMG (IEMG) no domínio do tempo no intervalo de 0,5s; dos sinais dos músculos VL e BF, apenas da CIVM em quehouve o maior pico de força isométrica, em extensão e em fle-xão do joelho. O tratamento dos sinais coletados foi feito emambiente MatLab®(Mathworks, EUA).
Os dados obtidos referentes à força muscular foram nor-malizados, a fim de que se pudesse obter uma projeçãomatemática mais fiel da força exercida individualmente pelosmúsculos VL e BF. Para tanto, foi empregado o critério da por-centagem de contribuição equivalente daqueles músculos, emrelação ao total da área de secção transversa fisiológica (ASTF)de seus respectivos grupos musculares. Dessa forma, foi usadaa proporção de 36% para o VL e de 40% para o BF e ado-tado como base todo o grupo muscular extensor e flexor dojoelho como 100%, respectivamente. Essas porcentagensseguem o padrão descrito em um estudo in vivo no qual osindivíduos da amostra apresentavam idade média, altura epeso similares aos padrões dos pacientes selecionados nestaamostra.16Posteriormente, a força muscular foi dividida parase obter 50% da CIVM e o cálculo da ENM dos músculos VL eBF foi feito pela razão entre [Força/IEMG], a 50% da contraçãomuscular voluntária máxima. Esse conceito parte do pressu-posto de que em contrações submáximas de até 50%, a relaçãoforça vs. EMG é constante.
Análise estatística
Para a análise estatística foi usado o teste Shapiro-Wilkpara identificação de normalidade das variáveis. O teste t deStudent independente foi usado para identificação dasdiferenças de força, IEMG e ENM entre os membros lesados enão lesados e o teste t de Student pareado para a comparaçãodas variáveis entre os momentos pré e pós-operatório (doismeses após o procedimento cirúrgico). Foi estabelecido comolimite de significância p = 0,05.
Resultados
Na avaliação das imagens gravadas durante as CIMV, nãoforam encontradas diferenças significativas entre os joelhos
operados e não operados nos momentos pré e pós-operatóriosem relação ao posicionamento durante a realização dasCIVM em extensão e em flexão (tabela 1).
Quando se tomou como referência o movimento de flexãodo joelho, na comparação dos momentos pré e pós-cirúrgico,evidenciou-se que o membro que sofreu a reparação cirúrgicateve diminuição significativa da IEMG e da força muscular doBF (tabela 2 a,b). Por outro lado, no membro não cirúrgico,enquanto a IEMG diminuiu, a magnitude da força do BF foimantida (tabela 2c).
Para o músculo VL, quando comparados os dois momen-tos, apesar de o membro operado apresentar diminuição daforça muscular após a reconstrução do LCA (tabela 2d), a mag-nitude da IEMG não se alterou. Com relação ao membro nãooperado, não foram encontradas quaisquer diferenças quandocomparados os momentos pré e pós-cirúrgico.
Tanto na fase pré como na pós-operatória, a força dosmúsculos BF e VL estava diminuída no membro operado nacomparação entre os membros (tabela 2e-h).
Foi identificado aumento da ENM do BF do membro nãooperado na comparação dos momentos pré e pós-cirúrgico(fig. 1). Além disso, foi possível identificar o aumento da ENMdo BF do membro não operado comparado ao membro operadona avaliação após dois meses. Entretanto, nenhuma diferençarelacionada à ENM do VL foi encontrada.
Discussão
A eficiência neuromuscular está relacionada à ativação defibras musculares e à produção de força, gerada por um deter-minado músculo. Sendo assim, é considerado mais eficienteaquele indivíduo capaz de produzir a maior força muscularcom a menor magnitude de ativação das fibras musculares.18Neste estudo buscou-se mensurar a força muscular e a IEMG,para se obter a eficiência neuromuscular dos músculos VL e
BF, em pacientes com lesão de LCA, na fase pré-operatória ena fase pós-operatória.
Após o procedimento cirúrgico o paciente pode ter atendência de proteger o membro operado, restringir o movi-mento e diminuir a descarga do peso sobre ele. Isso pode levarà atrofia e à fraqueza da musculatura anterior e posterior dacoxa. Gerber et al.19observaram atrofia e a diminuiçãode força muscular do quadríceps e do bíceps femoral de 20% e30%, respectivamente, três meses após a reconstrução do LCA,apesar de os pacientes estarem em processo de reabilitação.Esses dados corroboram os achados do presente estudo, com
relação à força e IEMG do músculo BF do membro cirúrgico,pois foi observada a diminuição da força e do recrutamentoneural após o procedimento cirúrgico, possivelmente emvirtude de que na avaliação pós-operatória, feita dois mesesapós a reconstrução cirúrgica do ligamento, a articulação,ainda em processo de cicatrização, apresentava fraqueza einibição muscular.
Para o membro não operado, quando comparados os dadosdo pré com o pós-operatório, verificou-se que também houvediminuição da atividade elétrica (IEMG) do músculo BF, entre-tanto sem alteração da força muscular. Apesar de a metodolo-gia empregada não permitir a mensuração direta, supõe-seque esse resultado se deva ao efeito aprendizado causadopela feitura dos testes e também por causa do grande usodo membro contralateral à lesão após o procedimento cirúr-gico, uma vez que os pacientes apresentam, em geral, receiode fazer força, descarregar peso e movimentar o membrocirúrgico após o procedimento.20Além disso, a diminuição daIEMG sem alteração da força foi responsável pelo aumento daENM do BF. Esse efeito está, provavelmente, relacionado àdemanda muscular do membro contralateral gerada peloexcesso de uso.
No entanto, o mesmo não se demonstrou válido para omúsculo VL, uma vez que não foram encontradas quaisquerdiferenças nas variáveis estudadas. Esse dado, de certa forma,denota que o músculo VL do lado não operado não sofreugrande influência do procedimento cirúrgico e do processofisioterapêutico de reabilitação.
É importante salientar que o enxerto usado, semitendíneoe grácil, é o mais comumente usado no Brasil. Entretanto, apa-rentemente não apresenta resultados funcionais diferentes daporção média do tendão patelar
A produção de força muscular é dependente do ânguloarticular conforme a relação força-comprimento. No joelho,especificamente, está bem estabelecido que o ângulo ótimode produção de força é próximo de 60?.22A partir das imagensgravadas durante a execução das CIVM, foi possível garantirque não foi detectada diferença significativa entre os ângulosarticulares, tanto em relação ao movimento como ao períodopré e pós cirúrgico.
Alterações neuromusculares após uma lesão representamum estado clínico complexo, que pode se manifestar com apresença de inibição muscular na musculatura ilesa em tornoda articulação comprometida.23Essa resposta neural tem duasgrandes finalidades fisiológicas: (1) diminuir a carga em tornoda articulação lesionada, para promover uma proteção contranovas lesões,24e (2) fornecer estratégias motoras compensa-tórias, a fim de manter as funções do membro na presença dainibição muscular.
Esses argumentos poderiam explicar os dados encontra-dos no presente estudo com relação à comparação feita entrea fase pré e pós-operatória, no que se refere ao músculo VL domembro operado, que remetem à diminuição de força muscu-lar, sem alterações significativas para a IEMG. Possivelmenteesse resultado se deve à presença de inibição muscular, com oobjetivo de poupar a articulação e evitar uma lesão recidivanteprecoce.
Igualmente, é notório que a lesão do LCA está asso-ciada com o pobre controle neuromuscular, o que levaà diminuição da informação proprioceptiva em função daalteração da eficiência dos mecanoceptores responsáveispelo controle neuromuscular,27à perturbação do sistemasomatossensorial28e à diminuição da ativação e da forçamuscular.29Segundo Hewett et al.,30a coativação coorde-nada dos isquiotibiais e quadríceps tem um importante papelna diminuição do risco de lesão primária e esse equilíbrioagonista-antagonista pode proteger o joelho contra lesõesrecidivas do LCA reconstruído. Esses dados são indícios fisi-opatológicos que justificariam os achados no presente estudono que se refere à comparação entre o membro com lesão deLCA e o membro são.
Como o presente estudo só fez a avaliação pós-operatóriadois meses após o procedimento cirúrgico, o membro aindaestava em processo de recuperação, o que foi comprovado coma menor força muscular encontrada na comparação entre osmembros analisados. A opção pela avaliação dois meses apóso procedimento cirúrgico ocorreu no sentido de se obteremindícios do estado de eficiência neuromuscular desses gruposmusculares no momento em que a maioria dos protocolos dereabilitação, em média, inicia o procedimento de exercíciosem cadeia cinética aberta.14,15Entretanto, uma limitação doestudo é justamente a não avaliação dos sujeitos após seismeses, o que aconteceu por causa da grande evasão ocorridaapós dois meses de tratamento. Recomenda-se, contudo, queestudos futuros possam avaliar as condições da ENM após esseperíodo.
Por fim, os resultados descritos reforçam a complexidadedo processo de recuperação funcional da articulação do joe-lho submetida à reconstrução e reabilitação do LCA e anecessidade de se estar atento à recuperação da eficiêncianeuromuscular dos músculos envolvidos na articulação antesde se retomarem atividades mais vigorosas que possam levarà recidiva da lesão ligamentar.
Conclusão
Houve aumento da ENM do músculo BF no membro nãooperado, dois meses após a cirurgia. Na comparação entremembros, o BF o lado não operado estava mais eficiente nafase pós-cirúrgica. Não foram encontradas diferenças na ENMdo músculo VL.
Os dados força, atividade eletromiográfica e eficiência neu-romuscular evidenciam assimetrias entre os membros doismeses após a cirurgia de reconstrução de LCA. Assim, o joe-lho operado ainda não está apto para as atividades normaisou esportivas. Além disso, vale ressaltar a atenção especialnecessária por volta do segundo mês após a cirurgia, duranteo processo de reabilitação, no que se refere ao início da fasecom cargas em cadeia cinética aberta, uma vez que o membroainda persiste com diminuída eficiência neuromuscular.
Conflitos de interesse
Os autores declaram não haver conflitos de interesse.
Agradecimentos
À Unioeste e à Fundação Araucária pela bolsa de iniciaçãocientífica.
1. Thiele E, Bittencourt L, Osiecki R, Fornaziero AM, HernadezSG, Nassif PAM, et al. Protocolo de reabilitação aceleradaapós reconstrução de ligamento cruzado anterior-Dadosnormativos. Rev Col Bras Cir. 2009;36(6):504-8.2. Smith HC, Vacek P, Johnson RJ, Slauterbeck JR, Hashemi J,Shultz S, et al. Risk factors for anterior cruciate ligamentinjury: a review of the literature-Part 1: neuromuscularand anatomic risk. Sports Health. 2012;4(1):69-78.3. Konishi Y, Fukubavashi T, Takeshita D. Possible mechanismof quadriceps femoris weakness in patients with rupturedanterior cruciate ligament. Med Sci Sports Exerc.2002;34(9):1414-8.4. Vasconcelos RA, Bevilaqua-Grossi D, Shimano AC, PaccolaCAJ, Salvini TF, Prado CL, et al. Análise da correlação entrepico de torque, desempenho funcional e frouxidãoligamentar em indivíduos normais e com reconstrução doligamento cruzado anterior. Rev Bras Ortop. 2009;44(2):134-42.5. Brasileiro JS, Pinto OM, Ávila MA, Salvini TF. Functional andmorphological changes in the quadriceps muscle induced byeccentric training after ACL reconstruction. Rev Bras Fisioter.2011;15(4):284-90.6. Lee D, Ravichandiran K, Jackson K, Fiume E, Agur A. Robustestimation of physiological cross-sectional area andgeometric reconstruction for human skeletal muscle.J Biomech. 2012;45(8):1507-13.7. Lieber RL. Skeletal muscle structure, function and plasticity.Baltimore: Lippincott Williams & Wilkins; 2002.8. Tesch PA, Dudley GA, Duvoisin MR, Hather BM, Force HarrisRT. EMG signal patterns during repeated bouts of concentricor eccentric muscle actions. Acta Physiol Scand.1990;138(3):263-71.9. Devries AH. Efficiency of electrical activity as a physiologicalmeasure of the functional state of muscle tissue. Am J PhysMed. 1968;47(1):10-22.10. Häkkinen K, Alen M, Kallinen M, Newton RU, Kraemer WJ.Neuromuscular adaptation during prolonged strengthtraining, detraining and re-strength-training in middle-agedand elderly people. Eur J Appl Physiol. 2000;83(1):51-62.11. Hortobágyi T, Barrier J, Beard D, Braspennincx J, Koens P,Devita P, et al. Greater initial adaptations to submaximalmuscle lengthening than maximal shortening. J Appl Physiol.1996;81(4):1677-82.12. Baroni BM, Geremia JM, Rodrigues R, De Azevedo Franke R,Karamanidis K, Vaz MA. Muscle architecture adaptations toknee extensor eccentric training: rectus femoris vs. vastuslateralis. Muscle Nerve. 2013;48(4):498-506.13. Blazevich AJ, Gill ND, Zhou S. Intra- and intermuscularvariation in human quadriceps femoris architecture assessedin vivo. J Anat. 2006;209(3):289-310.14. Fukuda TY, Fingerhut D, Moreira VC, Camarini PMF, ScodellerNF, Duarte A, et al. Open kinetic chain exercises in arestricted range of motion after anterior cruciate ligamentreconstruction: A randomized controlled clinical trial. Am JSports Med. 2013;41(4):788-94.15. Heijne A, Werner S. Early versus late start of open kineticchain quadriceps exercises after ACL reconstructionwith patellar tendon or hamstring grafts: a prospectiverandomized outcome study. Knee Surgery Sports TraumatolArthrosc. 2007;15(4):402-14.16. Cutts A, Seedhom B. Validity of cadaveric data for musclephysiological cross-sectional area ratios: a comparative studyof cadaveric and in-vivo data in human thigh muscles. ClinBiomech. 1993;8(3):156-62.17. De Luca GC. The use of surface electromyography inbiomechanics. J Appl Biomech. 1997;13(2):135-63.18. Deschenes MR, Giles JA, McCoy RW, Volek JS, Gomez AL,Kraemer WJ. Neural factors account for strength decrementsobserved after short-term muscle unloading. Am J PhysiolRegul Integr Comp Physiol. 2002;28(2):R578-83.19. Gerber JP, Marcus RL, Dibble LE, Greis PE, Burks RT, LaStayoPC. Effects of early progressive eccentric exercise on musclestructure after anterior cruciate ligament reconstruction.J Bone Joint Surg Am. 2007;89(3):559-70.20. Chmielewski TL, Jones D, Day T, Tillman SM, Lentz TA, GeorgeSZ. The association of pain and fear of ovement/reinjury withfunction during anterior cruciate ligament reconstructionrehabilitation. J Orthop Sports Phys Ther. 2008;38(12):746-53.21. Arliani GG, Astur DC, Kanas M, Kaleka CC, Cohen M. Lesão doligamento cruzado anterior: tratamento e reabilitação.Perspectivas e tendências atuais. Rev Bras Ortop.2012;47(2):191-6.22. Duffell LD, Dharni H, Strutton PH, McGregor AH.Electromyographic activity of the quadriceps componentsduring the final degrees of knee extension. J BackMusculoskelet Rehabil. 2011;24(4):215-23.23. Palmieri RM, Ingersoll CD, Hoffman MA, Cordova ML, PorterDA, Edwards JE, et al. Arthrogenic muscle response to asimulated ankle joint effusion. Br J Sports Med.2004;38(1):26-30.24. Hurley MV. The effects of joint damage on muscle function,proprioception, and rehabilitation. Man Ther. 1997;2(1):11-7.25. Hopkins JT, Ingersoll CD, Krause BA, Edwards JE, Cordova ML.Effect of knee joint effusion on quadriceps and soleusmotoneuron pool excitability. Med Sci Sports Exerc.2001;33(1):123-6.26. Rice DA, McNair PJ. Quadriceps arthrogenic muscle inhibition:neural mechanisms and treatment perspectives. SeminArthritis Rheum. 2010;40(3):250-66.27. Bonsfills N, Gómez-Barrena E, Raygoza JJ, Nú~nez A. Lossof neuromuscular control related to motion in the acutelyACL-injured knee: an experimental study. Eur J Appl Physiol.2008;104(3):567-77.28. Courtney C, Rine RM, Kroll P. Central somato sensory changesand altered muscles energies in subjects with anteriorcruciate ligament deficiency. Gait Posture. 2005;22(1):69-74.29. Ingersoll CD, Grindstaff TL, Pietrosimone BG, Hart JM.Neuromuscular consequences of anterior cruciate ligamentinjury. Clin Sports Med. 2008;27(3):383-404.30. Hewett TE, Di Stasi SL, Myer GD. Current concepts for injuryprevention in athletes after anterior cruciate ligamentreconstruction. Am J Sports Med. 2013;41(1):216-24.