Trabalho realizado no Departamento de Cirurgia da Universidade Federal Fluminense, Hospital Universitário Antônio Pedro, Niterói (RJ) - Brasil.
1. Professor Doutor do Departamento de Cirurgia, Disciplina de Ortopedia e Traumatologia, da Universidade Federal Fluminense - UFF - Rio de Janeiro (RJ), Brasil.
2. Livre-Docente da Universidade Federal do Rio de Janeiro - UFRJ - Rio de Janeiro (RJ), Brasil.
Endereço para correspondência: Vinicius Schott Gameiro, Rua Miguel de Frias, 211/1.204 - 24220-001 - Niterói (RJ) - Brasil. E-mail: drschott@bol.com.br
A reconstrução do ligamento cruzado anterior (LCA) do joelho com o terço central do ligamento patelar tem como objetivo promover o restabelecimento da estabilidade articular e possibilitar ao indivíduo retornar ao mesmo nível de função anterior à lesão e ao mesmo estilo de vida, com um mínimo de incapacidade e/ou restrição(1). Dessa forma, o retorno à atividade funcional deve ser considerado na avaliação do sucesso da cirurgia. No entanto, a relação entre a presença de frouxidão ligamentar residual após a reconstrução e o nível funcional apresentado pelo indivíduo ainda não está bem estabelecida. A literatura demonstra que existem indivíduos que apresentam frouxidão ligamentar residual após a cirurgia e retornam ao mesmo esporte pré-lesão, enquanto outros não apresentam frouxidão residual, mas continuam com sintomas e não recuperam a atividade física anterior à lesão(2-6).
Diversos estudos apontam a necessidade da documentação dos resultados no pós-operatório(7-9). O uso de instrumentos adequados permite a obtenção de informação mais objetiva, facilita a decisão clínica e constrói evidências científicas. No caso das lesões ligamentares, exames clínicos, análise da frouxidão ligamentar, testes de força e de performance muscular são utilizados como avaliação objetiva da articulação do joe-(2-3,5). A avaliação subjetiva é realizada por meio de questionários que documentam o nível funcional desses indiví-(6-7). Não existe, entretanto, um padrão-ouro para a avaliação funcional.
Kocher et al e Lavoie et al estudaram a relação entre a satisfação de indivíduos após a reconstrução e as medidas objetivas na estabilidade. Esses autores demonstraram que os indivíduos avaliados apresentaram satisfação subjetiva maior com os resultados do que os dados objetivos apontaram e concluíram que documentar a estabilidade mecânica não é suficiente e que os questionários de satisfação poderiam ajudar(2-3). Dessa forma, parece não haver um método consistente para avaliar resultados após a reconstrução do LCA que determine o real nível funcional do indivíduo, visto que existem aqueles que não retornam à mesma atividade pré-lesão, mas que se adaptam e se sentem satisfeitos.
Com o objetivo de caracterizar grupos específicos de indivíduos que evoluíram satisfatoriamente no pós-operatório, Eastlack et al observaram o comportamento de algumas variáveis, tais como: frouxidão ligamentar, força muscular e testes de performance funcional; esses autores não observaram, no entanto, associação dessas variáveis e sugeriram que para caracterizar o desempenho funcional é necessária a utilização de dados objetivos e subjetivos(4).
Esse estudo corrobora a informação de Fremerey et al, que demonstraram que alguns indivíduos após a reconstrução do ligamento persistiram com frouxidão ligamentar residual, mas retornaram à mesma atividade física, enquanto que outros, mesmo sem apresentar frouxidão, não conseguiram retornar ao esporte(10). Por outro lado, Kocher et al, em um estudo prospectivo, avaliaram a satisfação de um grupo de indivíduos submetidos à reconstrução ligamentar e observaram que os menos satisfeitos eram aqueles que apresentaram maior frouxidão ligamentar residual e, conseqüentemente, não retornaram ao mesmo nível de atividade pré-lesão(2).
Além disso, Keays et al, analisando indivíduos com lesão submetidos à reconstrução ligamentar, observaram que, após a reconstrução, com a diminuição da frouxidão ligamentar, as respostas neuromusculares e funcionais também apresentaram melhora(11). Dessa forma, a avaliação da presença da frouxidão ligamentar residual e do nível funcional desses indivíduos, pós-reconstrução, pode ajudar a esclarecer os mecanismos de estabilização articular.
No intuito de esclarecer o impacto da frouxidão ligamentar residual na função, após a reconstrução do LCA, o objetivo deste estudo foi avaliar a associação entre a frouxidão ligamentar e o desempenho funcional de um grupo de indivíduos submetidos à reconstrução do ligamento cruzado anterior, utilizando como enxerto o terço central do ligamento da patela.
MÉTODOS
Participantes
Por meio de um estudo transversal foi obtida uma amostra por conveniência, que constou de 86 indivíduos, sendo 80 do sexo masculino e seis do feminino, todos submetidos à reconstrução do ligamento cruzado anterior com o terço central do ligamento da patela, no período de janeiro de 1996 a dezembro de 2001. A média de idade dos indivíduos foi de 35,4 anos (20-54 anos).
Quanto ao lado acometido, foram 49 indivíduos (57%) com o joelho direito operado e 37 (43%) com o joelho esquerdo. Entre os indivíduos analisados, 48 (55,8%) apresentavam lesão meniscal, sendo 20 joelhos (41,6%) com lesão no menisco medial, 18 (37,5%) no menisco lateral e 10 (20,8%) nos meniscos medial e lateral. Todos os participantes, após informados do estudo, assinaram o termo de consentimento livre e esclarecido. O estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética da Escola Paulista de Medicina. A pesquisa foi realizada no Laboratório de Performance Humana da Universidade Federal de Minas Gerais.
Os critérios de inclusão de cada um dos voluntários da pesquisa foram: ter sido operado pelo mesmo cirurgião, apresentar mais de um ano da cirurgia na data da avaliação, ser lesão unilateral, não possuir história de outra lesão ligamentar e/ou da cartilagem, ter sido submetido à reconstrução do LCA com a utilização do terço central do ligamento da patela por via artroscópica e não possuir disfunção que influenciasse na performance funcional. A presença ou não de lesão meniscal associada não foi considerada critério de exclusão, desde que não apresentasse, concomitantemente, alterações degenerativas detectadas por exame radiográfico.
No entanto, os sinais e sintomas meniscais detectados previamente por meio do exame clínico ortopédico foram considerados como critério de exclusão. Todos os participantes, além de ter sido operados pelo mesmo cirurgião, realizaram tratamento fisioterapêutico sob a supervisão de um mesmo profissional da área e submetidos a programa de reabilitação que teve como objetivos o ganho de amplitude de movimento (ADM) precoce, estimulação da força muscular e exercícios para promover a estabilidade articular. A média de tempo desse programa foi de seis meses e os indivíduos foram liberados para a prática esportiva em média no nono mês de pós-operatório.
Instrumentação
A variável dependente - nível de atividade funcional - foi mensurada por meio da escala funcional Cincinnati Knee Rating System (CKRS)(12). Essa escala inclui questões sobre sintomas, limitações funcionais com o esporte e/ou atividades diárias, percepção da condição do joelho e sobre a atividade esportiva e ocupacional. Cada resposta da escala é pontuada, produzindo um escore final de no máximo 100 pontos. Escores obtidos acima de 85 pontos indicam que os indivíduos se encontram em condições de exercer atividades físicas de alta demanda em um nível de desempenho funcional normal(12).
A variável independente - frouxidão ligamentar - foi mensurada por meio do artrômetro KT-1000 (MEDmetric, San Diego, Califórnia)(13). O artrômetro é um aparelho desenvolvido para quantificar em milímetros o deslocamento anterior e posterior da tíbia em relação ao fêmur, no plano sagital (figura 1). Esse aparelho é posicionado na perna do indivíduo e, por meio da aplicação de um sistema de força (67N, 89N e 134N), per-mite a quantificação da translação anterior da tíbia em relação ao fêmur, comprovando ser a melhor forma de mensuração da frouxidão passiva(13). A cada aplicação de força, o aparelho emite um sinal sonoro, que corresponde à força exercida pelo examinador sobre a tíbia do indivíduo que está sendo avaliado.
A leitura em milímetros, visualizada no mostrador nesse momento, é anotada. O valor correspondente à diferença das medidas encontradas entre os membros é considerado o da frouxidão ligamentar(13). Esse valor é considerado normal até 3mm. Neste estudo utilizou-se o valor da diferença entre membros a 134N, por ser o mais sensível e o melhor indicador da frouxidão ligamentar(13-14). Vários testes ortopédicos são descritos para diagnosticar a lesão ligamentar - teste de Lachman, pivot shift, jerk test. No entanto, o artrômetro possibilita a mensuração objetiva em milímetros da translação da tíbia em relação ao fêmur, demonstrando ser um aparelho de grande validade e especificidade(2,5,13).
Procedimento
Os voluntários foram contatados via telefone, a partir da lista de controle de cirurgias. O número inicial de indivíduos contatados foi de 120; 16 desses não foram encontrados nos telefones dos prontuários e 18 recusaram-se a comparecer, ou por falta de tempo ou por ter domicílio fora da cidade.
Os sujeitos responderam ao questionário funcional de forma independente, não havendo nenhuma ajuda ou informação complementar. Os questionários foram aplicados sempre pelo mesmo examinador, que se limitou a lê-los junto com o voluntário. A pontuação foi calculada conforme indicação dos autores e o escore final de até 100 pontos foi utilizado para análise estatística(12).
Logo após, os voluntários foram avaliados clinicamente, para garantir que não houvesse nenhum outro diagnóstico clínico que pudesse interferir nos resultados. Os voluntários realizaram, ainda, exame radiológico, que garantiu não haver sinais de degeneração articular, assim como o bom posicionamento do enxerto.
Na seqüência foi realizada a mensuração da frouxidão ligamentar, em que os voluntários eram posicionados em decúbito dorsal, em maca específica para exame clínico. O artrômetro foi posicionado seguindo rigorosamente as informações e o protocolo de utilização do fabricante. O joelho dos participantes foi mantido sempre em 30o de flexão no suporte de posicionamento do instrumento e três medidas foram realizadas nas três situações de carga oferecidas pelo aparelho - 67N, 89N e 134N. As medidas foram realizadas sempre pelo mesmo examinador, que foi treinado anteriormente.
Um teste de confiabilidade intra-examinador foi executado previamente, demonstrando um coeficiente de correlação intraclasse (CCI) igual a 0,94. A medida em milímetros em cada uma dessas situações foi anotada. O joelho não operado foi medido sempre primeiro, passando-se posteriormente à instalação do aparelho no joelho operado, dentro do mesmo protocolo de instalação e mensuração. A média das medidas obtidas a 134N de cada um dos membros foi calculada e a diferença entre os membros, conforme especificação do autor, foi utilizada para análise estatística(13). Esse dado forneceu a informação em milímetros sobre a diferença da frouxidão passiva ligamentar entre os membros.
Análise estatística
Os dados foram analisados por meio da análise descritiva e de uma regressão linear simples, para verificar a associação entre a variável dependente - nível funcional - e a variável independente - frouxidão ligamentar.
RESULTADOS
O resultado final da escala funcional CKRS demonstrou 71 indivíduos (82,56%) com escore maior que 90; nove indivíduos (10,47%) com escore entre 80 e 89; dois (2,33%) entre 70 e 79; três (3,48%) entre 60 e 69; e um (1,16%) entre 50 e 59.
Quanto à média da diferença entre membros, medida pelo KT-1000 a 134N, 54 indivíduos (62,79%) apresentaram valores menores que 2mm, 12 sujeitos (13,95%) apresentaram valores menores que 3mm, 14 indivíduos (16,28%) obtiveram valores menores que 5mm e seis (6,98%), valores maiores que 5,1mm. Dos 14 sujeitos que apresentaram valores entre 3 e 5mm, 13 estavam acima de 90 na escala funcional. Dos seis indivíduos com KT-1000 acima de 5,1mm, quatro também apresentaram escore acima de 90 no CKRS.
A regressão linear simples demonstrou não haver associação entre a variável independente - frouxidão ligamentar residual - e a variável dependente nível funcional (r = 0,034, R2 = 0,001, p = 0,755). Os resultados correspondentes aos escores obtidos da escala funcional de CKRS e da artrometria estão demonstrados no diagrama de dispersão (gráfico 1).
DISCUSSÃO
Os resultados obtidos neste estudo estão de acordo com os detectados por alguns autores que demonstraram não haver associação entre frouxidão e função(5,10,15-16). O coeficiente de determinação (R2) obtido na análise estatística indica que o nível funcional do indivíduo não pode ser explicado pela frouxidão ligamentar. Roberts et al, após avaliar dois grupos de sujeitos com lesão ligamentar, que chamaram de compensados e não compensados, de acordo com o seu nível funcional, concluíram que a frouxidão não é preditiva para a cirurgia devido à capacidade de adaptação do indivíduo; esses autores partiram do pressuposto de que a frouxidão ligamentar leva a instabilidade e a instabilidade desencadeia a incapacidade e progressivas alterações degenerativas, mas não como uma medida linear(16).
O mesmo grupo de autores sugeriu que, uma vez que a frouxidão ligamentar não está associada à função, a ativação muscular e as alterações cinemáticas podem ter ação protetora no mecanismo compensatório de estabilização arti-cular(16). Entretanto, é consenso que após a reconstrução devam ser estabelecidos os mesmos parâmetros da frouxidão ligamentar encontrados em indivíduos normais e é esperado que o indivíduo retorne ao mesmo nível de atividade pré-le-são.
Neste estudo, os resultados demonstraram alto percentual de indivíduos com escore elevado (acima de 90 pontos), sugerindo que, após a reconstrução ligamentar, é possível retornar à mesma atividade física. O fato de alguns desses sujeitos apresentarem ainda frouxidão ligamentar residual, ou seja, valores acima de 3mm na artrometria, mas com ausência de sintomas, pode ser explicado por uma adaptação funcional. Essa capacidade adaptativa pode ter sido desencadeada não apenas pelo ligamento, mas por uma resposta neuromuscular adequada, da qual o ligamento participa, mas não é a estrutura primária. Assim, os ligamentos são apontados como restritores passivos articulares, mas a contribuição da musculatura na estabilidade articular necessita ser melhor compreendida(17).
Outros fatores, tais como a performance muscular, a presença de co-contração e a qualidade da percepção do movimento, que podem estar interferindo no mecanismo de estabilização articular, devem ser estudados, no intuito de esclarecer o impacto desses fenômenos na função, comparando com o mesmo nível de atividade pré-lesão.
Beard et al propuseram que a estabilidade depende das propriedades passivas dos ligamentos, mas que as alterações sen-sório-motoras também devem ser observadas; esses autores demonstraram a relação entre latência da contração e translação tibial, mas concluíram que ainda não é possível determinar se a cinemática articular afeta a função sensório-motora ou vice-versa(18). Johansonn et al confirmaram a função mecânica do ligamento com seu papel de direcionar o movimento, sem, no entanto, associar essa função mecânica ao tempo de reação necessário para uma resposta motora adequada e coordenada(19).
Esse grupo de autores, assim como Teixeira da Fonseca et al, propuseram que os mecanorreceptores presentes no ligamento parecem desencadear uma resposta que participa na regulação da rigidez articular, promovendo a estabilidade funcional(19-20). Nesse sentido, o ligamento exerce função de informante para desencadear um ajuste muscular através da co-contração, aumentando a rigidez articular. A instabilidade, nesse caso, pode não ser decorrente somente da perda da função mecânica ligamentar, mas ser secundário a uma alteração do controle neuromuscular da estabilização(16-21).
A ausência de associação entre as variáveis neste estudo sugere que a estabilidade articular deve ser compreendida não só como uma função ligamentar, mas também deve ser atribuída às estruturas capsulares, musculares, tendões, geometria articular e receptores sensoriais que funcionam de forma coordenada e adequada, em resposta às perturbações(16-18,20).
O ligamento, provavelmente, exerce sua função de guia para o movimento artrocinemático normal, mas está também envolvido no controle neuromuscular e na estabilidade articu-(20). Novos estudos, no entanto, são necessários para estabelecer o impacto desses fatores neuromusculares no desempenho funcional dos indivíduos após a reconstrução do LCA.
O período de seguimento mínimo entre a cirurgia e a avaliação, neste estudo, foi de um ano. Existem evidências de que, após a recuperação de parâmetros como a amplitude de movimento e a performance muscular, não existe diferença entre a frouxidão ligamentar e os resultados funcionais em grupos avaliados com um ano, dois anos e três anos de pós-operatório(22). Da mesma forma, Shelbourne et al e Howell et al não observaram diferença significativa entre os parâmetros funcionais e a artrometria em indivíduos avaliados após três meses de cirurgia(23-24).
Uma das limitações observadas no estudo refere-se ao fato da presença da lesão de menisco. Sabe-se que dois terços das lesões ligamentares estão associadas com a lesão menis-(5,19,21). Essa lesão pode ser um dos fatores que altera a artrocinemática, dependendo de sua extensão e do procedimento cirúrgico realizado para o tratamento da mesma(5,19,21). No entanto, essa variável foi identificada e foi controlada por meio de um exame clínico ortopédico e da avaliação por estudo por imagem que garantiram não haver sintomas meniscais e sinais de degeneração articular no grupo estudado e que o enxerto se encontrava em posicionamento adequado.
CONCLUSÃO
Baseado nos resultados deste estudo, pode-se afirmar que o desempenho funcional dos indivíduos submetidos à reconstrução do LCA, com uso do terço central do ligamento da pate-la, não pode ser explicado, exclusivamente, pela frouxidão ligamentar residual por eles apresentada.
1. Melton III LJ. Epidemiology of fractures. In: Riggs BL, Melton III LJ, editors. Osteoporosis: etiology, diagnosis, and management. New York: Raven Press; 1988. p.133-154.
2. Alffram PA. An epidemiologic study of cervical and trochanteric fractures of the femur in an urban population. Analysis of 1,664 cases with special reference to etiologic factors. Acta Orthop Scand. 1964;26:Suppl 65:1- 109.
3. Gallagher JC, Melton LJ, Riggs BL, Bergstrath E. Epidemiology of fractures of the proximal femur in Rochester, Minnesota. Clin Orthop Relat Res. 1980;(150):163-71.
4. Aitken JM. Relevance of osteoporosis in women with fracture of the femoral neck. Br Med J (Clin Res Ed).1984;288(6417):597-601.
5. Hoikka V, Alhava EM, Savolainen K, Parviainen M. Osteomalacia in fractures of the proximal femur. Acta Orthop Scand. 1982;53(2):255-60. 6. Wicks M, Garrettt R, Vernon-Roberts B, Fazzalari N. Absence of metabolic bone disease in the proximal femur in patients with fracture of the femoral neck. J Bone Joint Surg Br. 1982;64(3):319-22.
7. Melton LJ 3rd, Riggs BL. Risk factors for injury after a fall. Clin Geriatr Med. 1985;1(3):525-39. Review.
8. Cooper C, Barker DJ, Morris J, Briggs RS. Osteoporosis, falls, and age in fracture of the proximal femur. Br Med J (Clin Res Ed). 1987; 295(6589):13-5.
9. Kleerekoper M, Villanueva AR, Stanciu J, Rao DS, Parfitt AM. The role of three-dimensional trabecular microstructure in the pathogenesis of vertebral compression fractures. Calcif Tissue Int. 1985;37(6):594-7.
10. Merz WA, Schenk RK. Quantitative structural analysis of human cancellous bone. Acta Anat (Basel).1970;75(1):54-66.
11. Pugh JW, Rose RM, Radin EL. Elastic and viscoelastic properties of trabecular bone: dependence on structure. J Biomech. 1973;6(5):475-85. 12. Villanueva AR, Ming-Cal Q, Parfitt AM. Mean well thickness in gallocyanin stained sections: comparison with ultraviolet light and polarized light microscopy. Bone Histomorphometry Fourth International Workshop.Arthus, Denmark; 1984.
13. Villanueva AR, Mehr LA. Modifications of the Goldner and Gomori onestep trichrome stains for plastic-embedded thin sections of bone. Am J Med Technol. 1977;43(6):536-8.
14. Parfitt AM. The physiological and clinical significance of bone histomorphometric data. In: Recker R (ed.). Bone histomorfometry: techniques and interpretation. Boca Raton, Fla.: CRC Press; c1983. p. 143-223.
15. Vedi S, Compston JE, Webb A, Tighe JR. Histomorphometric analysis of dynamic parameters of trabecular bone formation in the iliac crest of normal British subjects. Metab Bone Dis Rel Res. 1983-84;5(2):69-74.
16. Parfitt AM. Osteomalacia and related disorders. In: Avioli LV, Krane SM, editors. Metabolic bone disease and clinically related disorders. Philadelphia: W.B. Saunders Co; c1990. p. 329-96.
17. Lips P, Netelenbos JC, Jongen MJ, van Ginkel FC, Althuis AL, van Schaik CL, et al. Histomorphometric profile and vitamin D status in patients with femoral neck fracture. Metab Bone Dis Rel Res. 1982;4(2):85-93. 18. Uitewaal PJ, Lips P, Netelenbos JC. An analysis of bone structure in patients with hip fracture. Bone Miner. 1987;3(1):63-73.
19. Faccini JM, Exton-Smith AN, Boyde A. Disorders of bone and fracture of the femoral neck. Evaluation of computer image analysis in diagnosis. Lancet. 1976;1(7969):1089-92.
20. Parfitt AM, Mathews CH, Villanueva AR, Kleerekoper M, Frame B, Rao DS. Relationships between surface, volume, and thickness of iliac trabecular bone in aging and in osteoporosis. Implications for the microanatomic and cellular mechanisms of bone loss. J Clin Invest. 1983; 72(4):1396-409.
21. Stevens J, Freeman PA, Nordin BE, Barnett E. The incidence of osteoporosis in patients with femoral neck fracture. J Bone Joint Surg Br. 1962;44-B:520-7.
22. Beck JS, Nordin BE. Histological assessment of osteoporosis by iliac crest biopsy. J Pathol Bacteriol. 1960;80:391-7.
23. Makin M. Osteoporosis and proximal femoral fractures in the female elderly of Jerusalem. Clin Orthop Relat Res. 1987;(218):19-23.
24. Podenphant J, Gotfredsen A, Nilas L, Norgaard H, Braendstrup O. Iliac crest biopsy: representativity for the amount of mineralized bone. Bone. 1986;7(6):427-30.
25. Johnston CC, Norton J, Khairi MR, Kernek C, Edouard C, Arlot M, Meunier PJ. Heterogeneity of fracture syndromes in postmenopausal women. J Clin Endocrinol Metab. 1985;61(3):551-6.
26. Aaron JE, Gallagher JC, Anderson J, Longton EB, Nordin BE, Nicholson M. Frequency of osteomalacia and osteoporosis in fractures of the proximal femur. Lancet. 1974;1(7851):229-33.
27. Chalmers J, Conacher WD, Gardner DL, Scott PJ. Osteomalacia - a common disease in elderly women. J Bone Joint Surg Br. 1967;49(3): 403-23.
28. Jenkins DH, Roberts JG, Webster D, Williams EO. Osteomalacia in elderly patients with fracture of the femoral neck. A clinico-pathological study. J Bone Joint Surg Br. 1973;55(3):575-80.
29. Johnston CC, Peacock M, Meunier P. Osteomalacia as a risk factor for hip fracture in the USA. In: Christiansen C, Johansen JS, Riis BJ, editors. Osteoporosis 1987. Copenhagen: Osteopress; 1987. p.317-20 30. MALLUCHE H.H., FAUGERE M.C.: Bone biopsies: histology and histomorphometry of bone. In: Avioli LV, Krane SM (eds.). Metabolic bone disease and clinically related disorders. Philadelphia: W.B. Saunders; c1990. p. 321-22.
31. STEWART IM. Fracture of neck of femur; survival and contralateral fracture. Br Med J. 1957;33(5050):922-4.
32. Ferris BD, Kennedy C, Bhamra M, Muirhead-Allwood W. Morphology of the femur in proximal femoral fractures. J Bone Joint Surg Br. 1989; 71(3):475-7.
33. Hirsch C, Frankel VH. Analysis of forces producing fractures of the proximal end of the femur. J Bone Joint Surg Br. 1960;42-B:633-40.
34. Kent GN, Dodds RA, Klenerman L, Watts RW, Bitensky L, Chayen J. Changes in crystal size and orientation of acidic glycosaminoglycans at the fracture site in fractured necks of femur. J Bone Joint Surg Br. 1983; 65(2):189-94.
35. Ferris BB, Dodds RA, Klenerman L, Bitensky L, Chayen J. Major components of bone in subcapital and trochanteric fractures. A comparative study. J Bone Joint Surg Br. 1987;69(2):234-7.
36. Hinton RY, Smith GS. The association of age, race, and sex with the location of proximal femoral fractures in the elderly. J Bone Joint Surg Am. 1993;75(5):752-9.
37. Johnston CC Jr, Slemenda CW, Melton LJ 3rd. Clinical use of bone densitometry. N Engl J Med. 1991;324(16):1105-9. Review.
38. Parfitt AM. Trabecular bone architecture in the pathogenesis and prevention of fracture. Am J Med. 1987;82(1B):68-72. Review.
39. Compston JE, Mellish RW, Croucher P, Newcombe R, Garrahan NJ. Structural mechanisms of trabecular bone loss in man. Bone Miner. 1989; 6(3):339-50.
40. Weinstein RS, Hutson MS. Decreased trabecular width and increased trabecular spacing contribute to bone loss with aging. Bone. 1987;8(3): 137-42.
41. Freedman KB, Kaplan FS, Bilker WB, Strom BL, Lowe RA. Treatment of osteoporosis: are physicians missing an opportunity? J Bone Joint Surg Am. 2000;82-A(8):1063-70.
