A técnica cirúrgica utilizada pelo Grupo de Joelho do Departamento de Ortopedia e Traumatologia da Escola Paulista de Medicina para o tratamento das lesões do ligamento cruzado anterior tem side, desde 1987, sua substituiçãoo pelo enxerto autógeno do terço médio do tendão patelar. A idéia de se utilizar o tendão patelar para substituir o ligamento cruzado anterior do joelho surgiu na literatura com Campbell (7) e sofreu várias modificações por diversos autores (9,12, 13,17,18,20,23,32) . A técnica que temos utilizado é basicamente a de Dejour & col (13) , em que o enxerto osso-tendão-osso, retirado do terço médio do tendão patelar, é posicionado na articulação do joelho através de túneis ósseos realizados no fêmur e na tíbia.
Embora esta técnica tenha sido consagrada nos últimos anos como a primeira opção para o tratamento das lesões do ligamento cruzado anterior, não se pode considerá-la isenta de problemas, tanto no tendão doador, quanto no enxerto implantado. Bonamo & col. (3) relataram dois casos de rotura do tendão patelar doador após o uso do terço central para a reconstrução do ligamento cruzado anterior. Graf & Uhr (15) e Cohen & col. (10) descreveram casos de afrouxamento e rotura do enxerto intra-articular. Nestes casos, poderá haver a necessidade de nova reconstrução e outros tecidos biolígicos ou sintéticos têm sido indicados.
A área doadora sofre um processo de cicatrização. Para avaliação precisa sobre a possibilidade de reutilização do tendão patelar, torna-se imperioso o estudo morfológico desse tecido, para determinação de suas características. Como se sabe, a composição e a organização dos tendões são responsáveis por suas propriedades biomecânicas. A qualidade do tecido neoformado pode influir não somente nos possíveis resultados obtidos na sua utilização como novo substituto de ligamentos, como também nas propriedades do próprio tendão patelar remanescente, podendo ser responsável por eventuais problemas observados nesses tendões após a retirada de material para enxerto.
O objetivo do presente estudo é verificar a evolução das dimensões do tendão patelar doador através de exames ultrasonográficos realizados nos joelhos de pacientes submetidos a reconstrução intra-articular do ligamento cruzado anterior. Realizamos, ainda, por meio de biópsias retiradas de pacientes operados, estudos histoquímicos e ultra-estruturais do tendão patelar doador, para determinação de suas características morfológicas, mormente de seus componentes colágeno e elástico.
MATERIAL E MÉTODOS
O presente estudo é constituído de 63 pacientes, 17 dos quais são provenientes do Grupo de Joelho do Departamento de Ortopedia e Traumatologia da Escola Paulista de Medicina, Serviço do Prof. Dr. José Laredo Filho, e 46 são provenientes da clínica particular. Todos foram submetidos a reconstrução intra-articular do ligamento cruzado anterior com enxerto autógeno do terço médio do tendão patelar no período de julho de 1987 a agosto de 1992. Em todos os pacientes, utilizamos a técnica de Dejour & col. (13) , na qual usamos o enxerto osso-tendão-osso, que é constituído por: um bloco ósseo patelar de 10mm de largura, 25mm de comprimento e 5mm de espessura; a porção central do tendão patelar com 10mm de largura; e um bloco ósseo tibial de 25mm de comprimento, 10mm de largura e 5mm de espessura. Estes blocos ósseos são transfixados, através de dois orifícios, com fios não absorvíveis (Ethibond ? n°5). O enxerto é posicionado na articulação, através de túneis ósseos realizados no fêmur e na tíbia, e é fixado por meio de amarrilhas em parafusos de esponjosa com arruela metálica nas metáfises tibial e femoral. As bordas da área doadora de enxerto são suturadas com pontos separados de fio absorvível (Vicril ? 2-0).
Cinqüenta e um pacientes são do sexo masculino e doze, do feminino. As idades variaram de 23 a 47 anos, com média de 30.5 anos. Todos os pacientes foram submetidos a cirurgia em um dos joelhos. Trinta e três pacientes foram submetidos a cirurgia no joelho direito e trinta tiveram o joelho esquerdo operado. Realizamos exames ultra-sonográficos dos tendões patelares em ambos os joelhos de todos os pacientes. A época do pós-operatório em que os exames foram realizados variou de um a 50 meses, com média de 18,8 meses. Oito pacientes foram submetidos a estudo histológico do tendão patelar remanescente, por meio de biópsia da área doadora do enxerto. A época do pós-operatório em que as biópsias foram realizadas variou de 33 a 56 meses, com mé dia de 40,8 meses.
1) Método ultra-sonográfico
Em todos os pacientes, foram medidas as dimensões do tendão patelar do joelho operado e do não operado, selecionando-se pontos predeterminados, como se segue: medida A: largura do tendão patelar na inserção proximal na patela; medidaB: largura do tendão patelar no ponto médio entre suas inserções proximal e distal: medidaC: largura do tendão patelar na inserção distal na tuberosidade anterior da tíbia; l medida D: espessura do tendão patelar na inserção proximal na patela; medida E: espessura do tendão patelar no ponto médio entre suas inserções proximal e distal; medida F:espessura do tendão patelar na inserção distal na tuberosidade anterior da tíbia (figura 1).
Conforme a época do pós-operatório em que as medidas ultra-sonográficas foram realizadas, distribuímos os pacientes em cinco grupos, como se segue (gráfico 1): entre 0 e 6 meses de pós-operatório - 14 pacientes; entre 7 e 12 meses de pós-operatório - 12 pacientes; entre 13 e 18 meses de pós-operatório - 7 pacientes; entre 19 e 24 meses de pósoperatório - 10 pacientes; com mais de 24 meses de pósoperatório - 20 pacientes.
2)Método morfológico
Foram realizadas biópsias obtidas das áreas doadoras de enxerto do tendão patelar de oito pacientes que se encontravam entre o 33º e o 54º meses do pós-operatório. Para a configuração de normalidade, foram utilizadas biópsias do tendão patelar normal de dois pacientes (obtidas durante a retirada de enxerto de tendão patelar em reconstruções intraarticulares do ligamento cruzado anterior) e material de autópsia de dois indivíduos, dentro da faixa etária dos pacientes em estudo. Todo o material foi processado para microscopia de luz e eletrônica.
RESULTADOS
1) Estudo ultra-sonográfico
Estabelecemos relação percentual entre as medidas realizadas no tendão patelar do joelho operado com as do não operado (JO / JNO x 100). A análise destas relações nos diversos períodos do pós-operatório estudados nos permitiu observar a proporção das dimensões do tendão patelar operado com referência ao não operado, no decorrer do pós-operatorio.
Em cada período do pós-operatório, calculamos a média das relações percentuais. A evolução da média das relações percentuais JO/ JNO nos deu idéia da evolução das medidas estudadas nos diversos períodos do pós-operatório. Quando esta relação aproximava-se de 100%, significava que a medida do joelho operado era igual à do lado não operado.
Foi semelhante o comportamento das medidas A, B e C no decorrer do pós-operatório. Na fase precoce do pós-operatório, as médias das relações percentuais JO / JNO mostraram que o tendão operado apresenta-se com aproximadamente 62% da largura do lado não operado. No transcorrer do pósoperatório, vai havendo aumento dessa percentagem, de maneira que a partir do 19% mês do pós-operatório, quando as médias se aproximam de 100%. não se observa diferença estatisticamente significante entre as medidas do lado operado e do lado não operado. Em relação as medidas D, E e F, observamos que na fase precoce do pós-operatório a espessura do tendão operado é aproximadamente 235% da espessura do lado não operado. No decorrer do pós-operatório, há diminuição progressiva dessa percentagem, observando-se que nos pacientes com mais de 19 meses de pós-operatório as medidas do tendão no joelho operado ainda se mantém significantemente maiores em relação ao não operado.
2)Estudo morfológico
Morfologia
Os resultados histoquímicos coincidem com as observações ultra-estruturais, mostrando que no tecido normal os fascículos constituem-se de fibras de colágeno grossas. densamente empacotadas (figura 2), dispostas paralelamente entre si com orientação próximo-distal formando feixes (figura 3); enquanto as bainhas, que delimitam completamente cada fascículo (figura 4), apresentam fibras de colágeno finas mais afastadas umas das outras (figura 5) e sem orientação preferencial (figura 6).
Já no tendão operado, fibras de colágeno formam feixes que, embora tendendo a uma orientação próximo-distal, apresentam diferenças de direcionamento e formam ângulos entre si (figura 7), sendo entremeadas por tecido conjuntivo semelhante ao das bainhas normais, que, no entanto, não delimita fascículos (figura 8).
Embora em pequena quantidade, todos os tipos de fibras do sistema elástico (elásticas. elaulínicas e oxitalânicas) encontram-se presentes no tecido normal. estando dispostas paralelamente às fibras colágenas nos fascículos e distribuídas em todas as direções nas bainhas (figura 9). No tendão operado, as fibras do sistema elástico mostram esta mesma orientação; porém, observa-se grande aumento na quantidade de fibras oxitalânicas, tanto no tecido semelhante aos fascículos, quanto no semelhante às bainhas (figura 10). Neste último, há ainda, em alguns casos, discreto aumento na quantidade de fibras elásticas e elaulínicas entre as fibras de colágeno.
Morfometria
A distribuição das fibrilas de colágeno dos tendões-controles (bainha e fascículo) apresentou-se da seguinte forma: o diâmetro médio das fibrilas na bainha foi de 55 nanômetros (nm) e no fascículo, de 75nm. Nas bainhas, o diâmetro das fibrilas varia entre 20 e 90nm, com pico entre 40 e 60nm (apresentando distribuição gaussiana); já nos fascículos, o diâmetro das fibrilas varia num intervalo muito mais amplo (entre 20 e 210nm) e apresenta distribuição bimodal, com grande concentração de fibrilas com diâmetros por volta de 50nm e uma segunda concentração, bem mais discreta que a primeira, por volta dos 120nm.
Os pacientes operados dividiram-se em dois grupos quanto à distribuição das fibrilas nos fascículos: um grupo com padrão unimodal e um outro com padrão tendendo a bimodal (figura 11). Nos seis casos em que a distribuição foi unimodal, o diâmetro das fibrilas fasciculares variou entre 20 e 180nm e a média foi de 56nm, notando-se um pico entre 40 e 50nm, num padrão muito semelhante ao das bainhas dos tendões normais. Os dois casos com padrão bimodal apresentaram fibrilas cujos diâmetros variaram entre 10 e 210nm, com média de 66nm, havendo um pico por volta dos 50nm e aumento de concentração de fibrilas entre os 130 e 200nm, sem no entanto se delinear um pico nesta região.
A análise estatística comparativa dos diâmetros das fibrilas dos quatro grupos (fascículos normais, bainhas normais, operados unimodais e operados bimodais) mostrou diferença significante entre todas as classes, quando pareadas duas a duas, com exceção do grupo normal versus operado unimodal.
DISCUSSÃO
Comparando-se os resultados atuais do estudo ultra-sonográfico aos publicados em nota preliminar (8) , observamos diferença no comportamento da espessura do tendão patelar operado, que se manteve maior em relação ao lado não operado, o que se deve provavelmente ao maior tamanho da amostra atual analisada. Também provavelmente devido ao mesmo fato, verificamos não haver diferença significante entre a largura do tendão operado e a do não operado já a partir do 19º mês do pós-operatório.
Os resultados por nós obtidos coincidem com os de Coupens & col. (11) no que se refere à espessura do tendão, diferindo contudo no tocante à largura, visto que os autores não constataram qualquer alteração da mesma no tendão operado, em relação ao não operado, nos diversos períodos do pósoperatório analisados.
Com referência à largura do tendão patelar operado, nossos resultados coincidem com os de Meisterling & col. (26) . Divergem entretanto em relação à espessura, uma vez que estes autores não encontraram diferença estatisticamente significante entre o tendão patelar operado e o não operado, em pacientes com mais de 22 meses de pós-operatório.
Devemos ressaltar que o método utilizado por Coupens & col. (11) e por Meisterling & col. (26) para a realização das medidas dos tendões patelares foi a ressonância nuclear magnética. A utilização de métodos diagnósticos diferentes certamente compromete a comparação dos nossos resultados aos dos autores supracitados.
Nossos resultados não são comparáveis aos de Berg (2) e de Hernandez & col. (16) , uma vez que estes autores utilizam-se de técnica cirúrgica um pouco diferente da nossa, não suturando o tendão patelar doador.
Quanto à microscopia de luz e eletrônica, de acordo com os resultados das observações feitas nos tendões normais e operados, pode-se depreender que o tecido cicatricial formado, embora se assemelhe muito ao tecido normal, não alcança o mesmo grau de organização do tecido original.
A distinção entre os casos não operados e operados é sempre possível, pois a reestruturação completa dos fascículos (grupamento de feixes totalmente envolvidos por bainhas) nunca foi alcançada nos tendões operados examinados nesta série. Esse fato garante que as biópsias tenham sido representativas do tecido cicatricial em todos os casos, embora o aspecto macroscópico, por si só, não permita distinção entre a área normal e a cicatricial.
Também a composição do tecido nos tendões operados se mostrou alterada. A distribuição dos diâmetros das fibrilas colágenas foi, na maioria dos casos (n = 6), unimodal, achado semelhante ao de Matthew & col. (25) , que, ao estudarem a cicatrização dos tendões de ratos submetidos a retirada de uma janela do tendão extensor digital comum do membro posterior, observaram fibrilas colágenas com distribuição unimodal no tecido obtido do centro da lesão. Esse mesmo grupo notou que havia formação de um terceiro padrão de tecido cicatricial entre o centro da lesão e o tendão normal remanescente. Nesse tecido intermediário, a característica do diâmetro das fibrilas era essencialmente a mesma daquela do centro da lesão (fibrilas finas com distribuição unimodal), mas havia ocasionais ilhas de fibrilas com diâmetros maiores. Com o tempo, Matthew & col. (25) notaram o alargamento dessa área intermediária tanto na direção do centro da lesão, quanto na direção do tecido normal remanescente (área não lesional), a ponto de, ao final do experimento quase toda a área não-lesional apresentar as características do padrão intermediário. Estudos experimentais como esse permitem a análise de toda a largura do tendão; em humanos isso não é possível. No nosso estudo, as biópsias foram obtidas do terço central do tendão operado. Os dois casos operados nos quais a distribuição dos diâmetros das fibrilas tendeu a bimodal apresentavam características ultra-estruturais idênticas às descritas para o tecido intermediário citado acima, sugerindo que o padrão de cicatrização dos tendões seja semelhante em ratos e em humanos. Nesse caso, as cicatrizes que apresentam fibrilas com distribuição bimodal dos diâmetros podem corresponder a biópsias coletadas de porções mais lateralizadas da cicatriz, numa área de tecido intermediário, ou que esse padrão já tenha abrangido toda a extensão do hiato central.
Observações feitas em humanos por Lane & col. (21) comprovaram ligamentização dos tendões enxertados quatro anos após a cirurgia; segundo Rougraff & col. (34) , as mesmas observações foram descritas a partir de três anos de pós-operatório. Sabe-se que os períodos de tempo necessários para a estabilização de um processo cicatricial variam de espécie para espécie; em humanos, tendem a ser bastante prolongados. Esse período de estabilização pode não ter sido alcançado em nosso estudo; talvez transcorrido um tempo maior, as cicatrizes alcancem grau de semelhança com o tendão normal tão acurado como os enxertos de ligamentos.
Outros fatores podem, porém, ser os responsáveis pelas diferenças observadas entre os tendões operados: idade do paciente, peso, tipo e quantidade de exercícios praticados antes e após a cirurgia, diferenças intrínsecas individuais no padrão de cicatrização e origem do tecido que forneceu substrato para o processo de cicatrização. Esse último aspecto dá margem a várias hipóteses. Primeiramente, pode-se perguntar: o tecido cicatricial se originou a partir dos fascículos ou das bainhas do tendão remanescente? Se a origem foram os fascículos, pode-se supor que o tecido cicatricial formado seja mais parecido com o tendão normal, pelo fato dos fasciculos perfazerem a esmagadora percentagem da massa dos tendões. No entanto, as bainhas são tecidos mais frouxos, melhor irrigados, menos modelados e especializados, que têm maior facilidade de migraçào e modelação; por esse mesmo motivo, o tecido cicatricial delas originário seria menos semelhante ao tecido normal. Isso não deve ser tornado como regra, pois sabe-se que os tendões sofrem transformações adaptativas, dependendo do grau de tensão ao qual estão sujeitos. No caso da retirada de um segmento, o tendão remanescente fica submetido a uma força de tensão maior em relação à massa de tecido, o que pode ser suficiente para induzir a formação de um tecido igualmente organizado, mesmo que originário das bainhas.
Embora todos os tendões deste estudo tenham sido suturados após a retirada do enxerto e isso nos leve a pensar que a aproximação das bordas da lesão favoreça a origem fascicular para o tecido cicatricial, a literatura não demonstra diferença no padrão cicatricial formado quando compara lesões com e sem aproximação das bordas (4) .
Quanto ao diâmetro das fibrilas colágenas formadas, podese discutir qual o tipo de colágeno em questão. Segundo Diegelman & col. (14) e Martinez-Hernandez (24) , o primeiro tipo de colágeno a ser formado após uma lesão tecidual em geral é o do tipo III, que é posteriormente substituído ou não por outros tipos de colágeno, dependendo do local onde a reparação estiver ocorrendo. Por outro lado, a biossíntese normal do colágeno do tipo I obedece a passos estabelecidos, sendo formadas primeiramente fibras finas que gradativamente aumentam de diâmetro, também de acordo com cada tecido (na maioria dos locais onde existe colágeno do tipo I, as fibrilas apresentam distribuição unimodal). O diâmetro das fibrilas de colágeno do tipo I, mesmo quando finas, tendem a ser maiores do que as de colágeno do tipo III em todos os tecidos maduros estudados (27,31) . Nos tendões operados, observaram-se, na maioria dos casos, fibrilas colágenas finas com distribuição unimodal. A determinação do tipo de colágeno presente nestes tendões deverá ser motivo de posteriores estudos, nessa mesma linha.
As propriedades biomecânicas dos tendões estão intimamente relacionadas com o tipo de tecido conjuntivo presente e também com sua organização. Estas propriedades foram testadas e influíram na escolha preferencial dos tendões patelares como doadores de material para a reconstrução do ligamento cruzado anterior do joelho (33) . Porém, a literatura tem demonstrado repetidamente que o enxerto, mesmo quando apresenta características histológicas e bioquímicas compatíveis com o diagnóstico de ligamentização, nunca atinge propriedades biomecânicas iguais as dos ligamentos cruzados anteriores usados como controles (19,21) . Analogamente, podemos supor que o mesmo pode ocorrer com os tendões patelares operados. Embora Benedetto & col. (1) tenham relatado resultados clínicos encorajadores em cirurgias reconstrutoras em que foi reutilizado o tendão patelar como área doadora de enxerto, nossas observações morfológicas, pelas razões acima discutidas, não nos permitem reforçar a recomendação e nem a rejeição da sua utilização. Em nosso meio, estudos biomecânicos realizados por Camanho (6) demonstram que o ligamento cruzado anterior tem comportamento individualizado para cada joelho e que sua substituição pura e simples pode ser supra ou infradimensionada. Não sabemos as necessidades biomecânicas dos joelhos dos pacientes nos quais Benedetto & col. (1) reutilizaram o tendão patelar como área doadora de enxerto para a reconstrução do ligamento cruzado anterior. Será que estes pacientes não teriam bom resultado mesmo utilizando-se enxertos com propriedades biomecânicas inferiores às de um tendão patelar normal?
Alguns estudos experimentais em que se realizaram testes biomecânicos em tendões patelares que tiveram seu terço medial retirado demonstraram não haver diferença da resistência entre o lado operado e o não operado após oito meses do pós-operatório (5) , enquanto outros autores relatam as mesmas observações após três e seis meses de pós-operatório (22) .
Outros estudos experimentais, entretanto, em que se analisaram tendões patelares que tiveram seu terço central retirado, demonstraram a diminuição da resistência do tendão patelar doador de enxerto em relação ao contralateral (4,35) . O ideal seria que soubéssemos também as propriedades biomecânicas do terço central do tendão patelar remanescente naqueles pacientes com mais de 19 meses de pós-operatório, nos quais observamos que o tendão operado apresenta dimensões semelhantes às do não operado, o que obviamente seria inviável em humanos. Acreditamos que somente estudos experimentais prospectivos, nos quais se pudessem analisar as propriedades biomecânicas, assim como as características morfológicas do ligamento cruzado anterior original, do 1/3 central do tendão patelar normal e do 1/3 central do tendão patelar operado em diferentes épocas do pós-operatório, poderão demonstrar a possibilidade de reutilização do 1/3 central cicatricial do tendão patelar.
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